Серотонин за два часа превращает скромную пустынную саранчу в хищных налетчиков


Стая саранчи в Мавритании. Фото © Jean-Francois Hellio & Nicolas Van Ingen с сайта ngm.nationalgeographic.com
Стая саранчи в Мавритании. Фото © Jean-Francois Hellio & Nicolas Van Ingen с сайта ngm.nationalgeographic.com

«...Настало утро, и восточный ветер нанес саранчу. И напала саранча на всю землю Египетскую и легла по всей стране Египетской в великом множестве: прежде не бывало такой саранчи, и после сего не будет такой; она покрыла лице всей земли, так что земли не было видно, и поела всю траву земную и все плоды древесные, уцелевшие от града, и не осталось никакой зелени ни на деревах, ни на траве полевой во всей земле Египетской...».

Таково довольно точное описание опустошительного нашествия саранчи, даваемое Библией (Вторая книга Моисеева. Исход. Глава 10). Массовые вспышки численности нескольких видов саранчовых известны в Африке и в Юго-Западной Азии с древнейших времен. Но откуда появляется саранча? Почему вдруг насекомые, с не меняющейся годами очень низкой численностью и вообще малозаметные, вдруг начинают радикальным образом изменять свой облик и поведение, быстро размножаются и образуют огромные стаи, переносимые ветром? Наличие двух разных форм одного вида саранчи — одиночной и стадной — было установлено еще в 1920-е годы русским энтомологом Б. П. Уваровым. Но многие детали загадочного превращения одиночной формы в стадную оставались неизвестными. Недавно британским исследователям удалось показать, что процесс этот может развиваться стремительно. При этом важную роль играет интенсивное выделение в центральной нервной системе саранчи серотонина — нейромедиатора, поддерживающего определенный физиологический статус насекомого.

Самка пустынной саранчи (Schistocerca gregaria), откладывающая яйца. Фотография сделана Christiaan Kooyman в 1994 году во время вспышки численности этого вида в Мавритании. Фото с сайта en.wikipedia.org
Самка пустынной саранчи (Schistocerca gregaria), откладывающая яйца. Фотография сделана Christiaan Kooyman в 1994 году во время вспышки численности этого вида в Мавритании. Фото с сайта en.wikipedia.org

Вначале надо пояснить, что подавляющее большинство саранчовых (а их около 10 тыс. видов) никаких вспышек численности не дают, стай не образуют и сколько-нибудь серьезной угрозы для сельского хозяйства не представляют. Только несколько видов (Schistocerca gregaria, Locusta migratoria, Nomadracis septemfasciata и еще два-три вида, менее значимые), обитающих в засушливой зоне тропиков и субтропиков, способны вдруг начать быстро увеличивать свою численность и образовывать огромные скопления, которые, поднявшись в воздух, переносятся ветром на большие расстояния. Так, например, стая пустынной саранчи Schistocerca gregaria, наблюдавшаяся в 1957 году в Сомали, состояла из 1,6·1010 особей и весила около 50 тыс. тонн. Поскольку за сутки одна саранча съедает примерно столько же, сколько весит сама, можно представить себе размер ущерба для посевов. Сейчас службы защиты растений стараются как можно раньше выявить начинающуюся вспышку численности саранчи и сразу подавить ее массированным применением пестицидов. Но положение осложняется тем, что между вспышками быстрого размножения эти виды так же, как и многие другие, малочисленны, незаметны и порой с трудом обнаруживаются даже специалистами.

Стая пустынной саранчи на Мадагаскаре. Фото © M. Lecoq, CIRAD, с сайта www.cnes.fr
Стая пустынной саранчи на Мадагаскаре. Фото © M. Lecoq, CIRAD, с сайта www.cnes.fr

Загадку внезапного появления и формирования стай некоторыми саранчовыми раскрыл выдающийся русский энтомолог Борис Петрович Уваров (1889–1970). Свои исследования он начал в России, а затем продолжал в Англии, где он жил и работал с 1920 года и где заслуги его были отмечены титулом сэра. Еще в 1913 году, изучая саранчовых в Средней Азии, Уваров заметил, что из яиц, отложенных саранчой Locusta migratoria, стали развиваться особи, выглядевшие как типичные представители другого вида — Locusta danica. Стало очевидно, что это никакие не разные виды, а сильно различающиеся по внешнему облику разные формы одного вида, которые он назвал «фазами». Последующие исследования Уварова и его коллег показали, что в периоды между вспышками численности мигрирующие виды саранчовых существуют в небольших количествах и на весьма ограниченной территории. Представлены они только одиночными формами. Однако в какой-то момент (по-видимому, тогда, когда после длительной засухи восстанавливающаяся растительность богата азотом) выживаемость нимф существенно увеличивается. Соответственно, растет плотность популяции, особи чаще контактируют друг с другом, а повышенная скученность насекомых стимулирует переход к стадной форме.

По сравнению с одиночной формой, особи стадной формы отличаются более яркой окраской и несколько другими пропорциями тела. У них более интенсивный обмен веществ, очень высокая двигательная активность и, самое главное, стремление образовывать скопления. Плодовитость «стадных» особей меньше, чем «одиночных». Этот факт может показаться странным, но он биологически оправдан: из более крупных яиц развиваются нимфы с более высокой выживаемостью. При переходе одиночной формы в стадную очень важны контакты между особями — тактильные (ощупывание усиками), а также химические и зрительные. Эффект нарастает по принципу обратной связи, численность популяции растет, и вскоре уже громадная стая саранчи начинает миграцию в поисках новых возможных мест обитания (а эти саранчовые очень капризны в выборе биотопов: места обитания, которые бы их устроили, должны характеризоваться довольно редким сочетанием условий). Область распространения насекомых стремительно увеличивается — в сотни и даже тысячи раз.

Несмотря на большие успехи, достигнутые Уваровым и его учениками в изучении мигрирующих видов саранчовых, многое в поведении и физиологии саранчи остается неясным. В частности, непонятно, что, собственно говоря, происходит в организме старшей личиночной стадии (последняя стадия нимфы), которая всего за два часа может радикальнейшим образом изменить свое поведение. Особь-одиночка, старающаяся как можно скорее уйти от других особей, вдруг превращается в компанейское существо, которое не только не избегает контактов с соплеменниками, а наоборот — стремится как можно быстрее «влиться в толпу».

Некоторые очень важные детали этого процесса были открыты и опубликованы недавно в журнале Science исследователями с отделения зоологии Оксфордского университета (Великобритания) совместно с коллегами из Кембриджского (Великобритания) и Сиднейского (Австралия) университетов. Изучая переход одиночной формы пустынной саранчи в стадную, ученые использовали для определения текущего статуса подопытных особей специальную прямоугольную арену (размером 57 ? 30 см), с боков огороженную стенками. Испытуемую нимфу помещали в центр арены, а сбоку (на рис. 1B с левой стороны), за прозрачной перегородкой, располагали садок, в котором находилось 20 особей стадной формы. Наблюдая за перемещениями подопытного насекомого по арене, можно было определить, насколько выражено у него стадное поведение. Представители одиночной формы всегда старались уйти от скопления других особей, а представители стадной — наоборот, всё время вернуться к скоплению (типичные примеры траекторий движения одиночной и стадной формы приведены на рис. 1B).

Рис. 1. A — Одиночная (Solitarios) и стадная (Gregarious) формы нимфы пустынной саранчи. B — траектории движения одиночной (вверху) и стадной (внизу) нимфы саранчи по экспериментальной арене. Слева установлена клетка с 20 саранчами. Одиночная форма уходит от скопления, а стадная, наоборот, всё время к нему возвращается (подробности в тексте заметки). C — превращение одиночной формы саранчи в стадную, вызванное разными способами (кружки — принудительное скученность особей; квадраты — потирание задней ноги кисточкой; ромбы — стимуляция нерва задней ноги электрическим током; треугольники — воздействие вида и запаха других особей). По горизонтали — время нахождения в группе (часы), по вертикали — выраженность стадного поведения. Рис. из обсуждаемой статьи в Science
Рис. 1. A — Одиночная (Solitarios) и стадная (Gregarious) формы нимфы пустынной саранчи. B — траектории движения одиночной (вверху) и стадной (внизу) нимфы саранчи по экспериментальной арене. Слева установлена клетка с 20 саранчами. Одиночная форма уходит от скопления, а стадная, наоборот, всё время к нему возвращается (подробности в тексте заметки). C — превращение одиночной формы саранчи в стадную, вызванное разными способами (кружки — принудительное скученность особей; квадраты — потирание задней ноги кисточкой; ромбы — стимуляция нерва задней ноги электрическим током; треугольники — воздействие вида и запаха других особей). По горизонтали — время нахождения в группе (часы), по вертикали — выраженность стадного поведения. Рис. из обсуждаемой статьи в Science

Как выяснилось, одиночную форму можно превратить в стадную несколькими способами. Самый простой (или, по крайней мере, самый естественный) — посадить одиночных особей в тесную клетку вместе со стадными (15 одиночных особей плюс 30 стадных помещали в клетку размером 15 ? 19 ? 13 см). Второй способ, тоже достаточно эффективный, — посадить подопытных одиночных особей рядом с группой стадных — так, чтобы они могли их видеть и ощущать запахи, но не могли трогать (осуществлять тактильные контакты).

Но оказалось, что можно превратить одиночную форму саранчи в стадную и вовсе без каких-либо контактов (тактильных, визуальных, запаховых) с другими особями, оставаясь, так сказать, «на индивидуальном уровне». Для этого достаточно либо время от времени потирать кисточкой заднюю ногу нимфы, либо раздражать проходящий там нерв слабыми импульсами электрического тока. При использовании любого из четырех перечисленных способов можно в течение двух-трех часов достигнуть полной «грегаризации» (gregarization), а попросту «стадности», в поведении саранчи (рис. 1C).

Cхема строения нимфы (личиночной стадии) пустынной саранчи с указанием путей воздействия стимулов, вызывающих образование серотонина в грудном ганглии (выделено черным). Антенны (усики) воспринимают запах других особей, глаза их видят, задние ноги воспринимают тактильные сигналы, а проходящий там нерв — стимуляцию электрическим током. Желтым цветом показаны нервная цепочка, головной ганглий (brain), брюшные ганглии (abdominal) и скопления трех грудных (thoracic) ганглиев. Рис. из обсуждаемой статьи в Science
Cхема строения нимфы (личиночной стадии) пустынной саранчи с указанием путей воздействия стимулов, вызывающих образование серотонина в грудном ганглии (выделено черным). Антенны (усики) воспринимают запах других особей, глаза их видят, задние ноги воспринимают тактильные сигналы, а проходящий там нерв — стимуляцию электрическим током. Желтым цветом показаны нервная цепочка, головной ганглий (brain), брюшные ганглии (abdominal) и скопления трех грудных (thoracic) ганглиев. Рис. из обсуждаемой статьи в Science

Изменение поведения нимф саранчи сопровождалось и серьезными изменениями в их физиологии. При воздействии любых стимулов, вызывающих «стадное» поведение нимф саранчи, в нейронах насекомых (а точнее — в грудном ганглии) начинал выделяться серотонин — вещество, известное прежде всего как нейромедиатор, посредник, помогающий устанавливать связи между нейронами и помогающий управлять многими функциями организма. По мере нарастания степени «стадности» увеличивалось и количество выделяемого серотонина (рис. 2).

Рис. 2. Накопление серотонина (по вертикали, в пикомолях) в грудном ганглии нимфы саранчи при воздействии разных стимулов, вызывающих переход одиночной формы (слева) в стадную (справа). A — принудительная скученность особей; B — механическая стимуляция (потирание) задней ноги; C — электрическая стимуляция нерва задней ноги; D — вид и запах других особей. По горизонтали — выраженность стадной фазы в баллах (слева — одиночная форма, справа — стадная). Рис. из обсуждаемой статьи в Science
Рис. 2. Накопление серотонина (по вертикали, в пикомолях) в грудном ганглии нимфы саранчи при воздействии разных стимулов, вызывающих переход одиночной формы (слева) в стадную (справа). A — принудительная скученность особей; B — механическая стимуляция (потирание) задней ноги; C — электрическая стимуляция нерва задней ноги; D — вид и запах других особей. По горизонтали — выраженность стадной фазы в баллах (слева — одиночная форма, справа — стадная). Рис. из обсуждаемой статьи в Science

Раз серотонин столь важен для изменения статуса саранчи, невольно возникает предположение, что превращение одиночной формы в стадную можно задержать, если блокировать синтез серотонина. Авторы обсуждаемой работы исследовали эту возможность — взяли смесь двух антагонистов серотонина, кетансерина и метиотепина (Methiothepin), инъецировали ее в торакальные (грудные) ганглии насекомого, а потом уже отработанными ранее методами пробовали вызвать переход одиночной формы в стадную. Попытки эти, как и предполагалось, не увенчались успехом, хотя насекомые контрольной группы (им вместо антагонистов серотонина вводили просто физиологический раствор) успешно претерпевали «грегаризацию».

Подводя итоги своего исследования, авторы задаются вопросом о принципиальной возможности использования антагонистов серотонина в качестве препаратов, с помощью которых можно было бы контролировать вспышку численности саранчовых. Однако приходят к выводу, что пока об этом говорить рано.

Источник: Michael L. Anstey, Stephen M. Rogers, Swidbert R. Ott, Malcolm Burrows, Stephen J. Simpson. Serotonin mediates behavioral gregarization underlying swarm formation in desert locusts // Science. 2009. V. 323. P. 627–630.

О Б. П. Уварове см. также :
1) О. Л. Крыжановский. Сэр Борис П. Уваров. Полководец противосаранчовых армий (PDF, 227 Кб) // Природа. 2001. № 3. С. 61–66.
2) А. М. Гиляров. Воспоминания вместо предисловия // Природа. 2001. № 3. с. 66–68.

Алексей Гиляров

<< Назад